Обзор посвящен современным концепциям и данным, свидетельствующим о целостном характере микробных популяций (колоний, био-плёнок и др.) как своеобразных "суперорганизмов". При этом особое внимание уделяется таким явлением как апоптоз, бактериальный альтруизм, эффект кворума, коллективная дифференцировка микробных клеток, формирование структур колониального уровня типа внеклеточного матрикса, а также способам и конкретным агентам межклеточной коммуникации в микробной популяции. Подчёркивается эволюционно-консервативный характер многих средств коммуникации и форм межклеточных взаимодействий, а также роль колониальной организации и межклеточной коммуникации в системах "паразит/комменсал/симбионт –многоклеточный организм-хозяин".

This review covers the modern concepts and recent data demonstrating the integrity and coherence of microbial populations (colonies, bio-films, etc.) as peculiar "superorganisms’. Special attention is given to such relevant phenomena as apoptosis, bacterial altruism, quorum effects, collective differentiation of microbial cells, and formation of population-level structures such as extracellular matrix. Emphasis is placed on the channels and agents of intercellular communication in a microbial population. The involvement of a large number of evolution-conserved communicational facilities and patterns of intercellular interactions is underscored. Much attention is also given to the role of colony organization and intercellular communication in "parasite/commensal/symbiont-multicellular host organism" systems.

Настоящая работа посвящена данным о том, что бактерии и эукариотические одноклеточные организмы существуют в виде целостных структурированных колоний. Подобно колониям многоклеточных животных (кишечнополостных, мшанок) и семьям социальных насекомых и некоторых млекопитающих (бесшерстных кротов), микробные колонии вполне заслуживают название "суперорганизмы". Микробные колонии характеризуются функциональной специализацией слагающих их клеток и предоставляют этим клеткам ряд преимуществ "социального образа жизни", таких как повышенная устойчивость к антибактериальным агентам, более эффективное использование питательных субстратов, особенно в пространственно ограниченных экологических нишах, включая организм многоклеточного животного (растения) как хозяина. Микробные колонии как целостные структуры стали модным предметом исследований в 90-е годы (см. например [1]), однако нельзя забывать разработки на эту тему классиков микробиологии. Корифей отечественной микробиологии И.Д. Иерусалимский фактически предварил сегодняшние дискуссии на тему организации микробных колоний (плёнок, зооглей, флоков и др.), возражая в своей докторской диссертации [2] против примитивного органицизма – прямолинейного уподобления микробной колонии многоклеточному организму (здесь мы опираемся на комментатора И.Д. Иерусалимского Е.Л. Головлева [3]). Положения работ Иерусалимского скорее соответствовали представлению о микробной колонии как надорганизменной (биосоциальной) системе [4, 5], которая, подобно социумам муравьев или даже млекопитающих, характеризуется:

• пространственной обособленностью микроколоний каждого вида ("микробных муравейников") в естественных местообитаниях;
• фенотипической гетерогенностью культуры как основой для дифференциации клеток по социальным ролям;
• целостностью культуры в процессе развития, наличием у ней интегральных свойств, отсутствующих у отдельных индивидов;
• способностью колонии влиять на характеристики окружающей среды при достаточной плотности популяции (это свойство ныне отражено в понятии "кворума" – см. ниже).

В работах 80-х годов С.Г. Смирнов высказывает по сути аналогичные взгляды, рассматривая микробную колонию как "пространственно-временной континуум", состоящий из "клеточных кластеров" с различающимися свойствами. Причём, на каждом этапе развития культуры доминирует свой субколониальный кластер [6].

Тема микробной колониальной организации уже разрабатывалась авторами в предшествующих статьях [3, 4, 7], однако настоящая работа привлекает новейшие данные и соответственно расширяет список охватываемых в обзоре рубрик за счёт таких популярных в последние годы направлений исследований как бактериальный апоптоз и альтруизм, эффекты кворума и др.

В последние годы опубликован ряд серьёзных обзорных работ по микробной колониальной организации и био-коммуникации (см., например, [1, 8-16]), однако недостаточно разработанными в литературе остается вопрос о роли эволюционно-консервативных (т. е. химически идентичных или явно гомологичных у различных форм живого) сигнальных молекулах, выступающих как факторы межклеточной коммуникации и социального поведения, а у многоклеточных животных и растений также и в более специализированных ролях (гистогормоны, гормоны, нейромедиаторы). На эволюционно-консервативный характер многих сигнальных молекул ранее обратил внимание А. М. Уголев, обосновывая свою теорию эволюции живого "на основе комбинирования ограниченного числа универсальных функциональных блоков" [17, С. 143]. Для Уголева химические сигналы и рецепторы к ним представляли яркий пример подобных функциональных блоков, которые близки или идентичны у организмов на разных уровнях биологической эволюции.

Из доступных нам работ по микробной коммуникации, существенное внимание к эволюционно-консервативному характеру сигнальных молекул уделяется в работах А.С. Капрельянца с соавт. (см. обзор [14]). Тем не менее, авторы делают основной упор только на белковые/пептидные сигнальные вещества, которые они называют цитокинами по аналогии с внутриорганизменными информонами животных. Настоящая работа поэтому (отдавая дань пептидам и белкам), уделяет значительное внимание непептидным факторам коммуникации, среди которых, наряду с уникальными для микроорганизмов, имеются и разнообразные эволюционно-консервативные агенты, в том числе нейромедиаторы (по функции у многоклеточных животных), которым посвящены собственные исследования авторов [18, 19]. Настоящий обзор также исследует вопрос о роли колониальной организации и межклеточной (особенно плотностно-зависимой) коммуникации во взаимодействиях симбиотической (паразитической) микробиоты и макроорганизма-хозяина.

Форма и структура микробных колоний

Происходящая в настоящее время постепенная смена микробиологической парадигмы – переход от представлений об одноклеточности микроорганизмов к представлению о микробных колониях как целостных "сверхорганизмах" – находит своё отражение в нарастающем интересе к форме, рисунку, макро- и микроструктуре бактериальных колоний. "Колонии практически всех прокариотических видов демонстрируют способность к клеточной дифференцировке и многоклеточной организации. Эта способность, конечно, имеется у бактерий и в их природных местообитаниях, где они в основном существуют в виде био-плёнок, цепочек, матов и микроколоний." [1, p.598]. В современной микробиологии как бы тем самым намечается постепенный переход к биосоциальному ("биополитическому" [3, 4, 19, 20]) подходу к микроорганизмам, чему способствует детальный анализ межклеточных (межпопуляционных) взаимодействий с помощью генетической инженерии, поточной цитофлуориметрии, сканирующего электронного микроскопа, цейтраферной видеосъёмки и т. д.