Особенно велика была поддержка принципу наследственного единодержавия со стороны Церкви и ее первостоятеля - святителя Ионы. Он был иноком в Симоновом монастыре и нес послушание "в пекальнице", или хлебной; этот достойнейший преемник святых Петра и Алексия энергично стоял за законного государя Василия Васильевича. Когда восторжествовал над ним Шемяка, Иона, бывший в то время еще только рязанским владыкой, печалился о своем заточенном великом князе и его сыновьях, находившихся в Муроме, под защитой князей Ряполовских.

Получив от узурпатора обещание, что Василий Васильевич будет освобожден и княжичам его не будет худа, святитель отправился в Муром и там в соборе "из пелены у Пречистыя взял на патрахель свою" княжичей-сыновей своего государя. Когда Шемяка не сдержал своего слова, не отпустил углицкого заточенца, то св. Иона обличал его за то, что он сделал святителя орудием своего обмана. "Что тебе может сделать слепец? - говорил иерарх. - Дети его еще малы; укрепи его крестным целованием и нашей братией - владыками". Когда Василий II, получив свободу, пришел в Кириллово-Белозерский монастырь, куда собрались к нему многие бояре и дети боярские, игумен этого монастыря Трифон разрешил князя-слепца от "проклятых (то есть клятвенных) " грамот, которые тот дал Шемяке. Василий, снова утвердившись в Москве, когда узнал, что Шемяка, вопреки договору своему, стал мутить москвичей через своих тиунов, отдал это дело на суд собору епископов. Тогда св. Иона от лица русских святителей писал Шемяке укорительное послание, скрепленное подписью пяти владык. Посление напоминает Шемяке грех отца его Юрия, сравнивает его с братоубийцей Каином и Святополком, ослепившим Василька Ростиславича; упрекает его в клятвопреступлении и в измене, разбойничьем нападении на великого князя и ослеплении последнего и, в случае нового междоусобия, грозит Шемяке отлучением от Церкви. Послание это увещевает всех быть верными и послушными своему "государю" - великому князю, и грозит тоже отлучением тем, "кто не добьет челом своему господарю".

Москва при Василии II видела важные церковные события: это изгнание из Успенского собора митрополита - паписта, подписавшего Флорентийскую унию, и постановление, вместо Цареграда, в Москве, русскими святителями в митрополиты всероссийские, русского иерарха святого Ионы.

После смерти грека - митрополита Фотия, константинопольский патриарх и император, замыслившие подчинить греческую Церковь власти Римского Папы, поспешили поставить на первосвятительскую кафедру грека Исидора. Новый митрополит был орудием предстоявшей унии между Церквами. Едва явился он в Россию, как уже стал собираться на мнимый восьмой вселенский собор во Флоренции. Великий князь долго не пускал его и дозволил ему отправиться в Италию, дав строгий наказ не приносить оттуда ничего нового. Но на Флорентийском соборе митрополит явился ревностным сторонником папы и унии и сделан был легатом от ребра (а latere) апостольского в землях Лифляндских, Литовских и Русских. На обратном пути Исидор еще с дороги разослал по России окружное послание об унии, призывая христиан обоих исповеданий безразлично ходить в православные и латинские храмы и приобщаться одинаково в тех и других. По возвращении в Москву он начал именоваться папским легатом, велел носить пред собой латинский четырехконечный крест (крыж) и три палицы серебряные, а в молитве поминать Папу прежде Вселенских Патриархов. В Успенском соборе он приказал торжественно прочесть грамоту о соединении Церквей, в которой говорилось, что Дух Святый исходит и от Сына, что опресноки могут претворяться в тело Христово, что усопших ожидает чистилище и проч. Все эти новшества, составлявшие, по русским убеждениям, главные заблуждения латинской ереси, как измена православию, произвели соблазн в духовенстве и народе. Великий князь тут же, в самом Успенском соборе, назвал Исидора не пастырем и учителем, а "папским прелестником и волком" и велел заключить его под стражу в Чудовом монастыре. В 1441 году он был осужден Собором Русских Епископов, но бежал из-под стражи в Рим, где получил красную кардинальскую шапку от Папы. Это был последний на Руси митрополит из греков.

Когда Василий окончательно утвердился на великокняжеском престоле, он решился возвести св. Иону в митрополиты. Так как в Цареграде продолжали униата Исидора признавать митрополитом, то великий князь, без участия константинопольского патриарха, приступил к этому делу и для этого созвал в Москве Собор Епископов. Сюда прибыли владыки Северо-восточной Руси: ростовский, суздальский, коломенский и пермский, а владыки новгородский и тверской прислали свои грамоты с изъявлением согласия на поставление Ионы. Соборные совещания епископов, архимандритов, игуменов и прочего духовенства происходили в Архангельском соборе. Вспомнив, кроме канонических правил, русские примеры избрания в митрополиты Илариона и Климента, остановили свой выбор на св. Ионе и, наконец, 5 декабря 1448 года, во время торжественной литургии, возложили на Иону митрополичий омофор и дали ему в руки великий посох первосвятителя Петра, находящийся ныне в Успенском соборе. Новый митрополит разослал по всей Руси окружное послание о своем поставлении. Впрочем, некоторые из духовных лиц высказывались против такого избрания. Так, игумен Пафнутий Боровский не велел в своей обители называть св. Иону митрополитом. Новый владыка вызвал его в Москву, наказал его своим жезлом и заключил в оковы. Пафнутий смирился и был отпущен в свой монастырь. Воспроизводим печать св. Ионы. Мощи этого святителя почивают в Успенском соборе, и он почитается особым и преимущественным молитвенником о наших государях.

Вышеприведенные печальные события не помешали, однако, развиваться Москве как городу. Храмовая ее стихия все росла. Василий II вместо пришедшей в ветхость церкви Иоанна Предтечи под Бором, где жил первоначально св. Петр митрополит, построил новую каменную. Митрополит Иона выстроил на своем митрополичьем дворе новую каменную палату и храм Положения Ризы Пресвятой Богородицы. Эта небольшая церковь была построена в новгородско-псковском стиле. Поводом к этому были следующие обстоятельства: после бегства Шемяки в Новгород, казанские татары подступили к Москве, а великий князь, оставив город св. Ионе и матери своей Софье Витовтовне, уехал на Волгу собирать войско. Враги выжгли посады. Перед приступом был совершен крестный ход вдоль кремлевских стен. Татары стали осыпать осажденных стрелами. Св. Иона обратился к иноку Чудова монастыря Антонию Клозыне, прося и его помолиться; он отвечал: "ты великий архиерей, твои молитвы не презрит Богородица, город будет спасен, а я один буду убит". Антоний тут же упал, насмерть пораженный стрелой, а татары, услыхав какой-то шум вдали и думая, что идет великий князь, ушли из Москвы. Это совершилось в 1451 году, 2-го июля, в праздник Положения Ризы. Спустя четыре года, в память победы над татарами на Оке, митрополит в Успенском соборе устроил придел Похвалы Богородицы, перенесенный при Иоанне III в юго-восточную главу собора, где он находится и теперь и куда ведет каменная лестница из придела Димитрия Селунского. Сам великий князь при церкви Иоанна Предтечи, близ Боровицких ворот, построил тайник, где впоследствии хранилась погибшая, однако, во время пожара казна Софьи Фоминишны Палеолог.